Evaluating the Impact of Food Web Structure on Bioaccumulation in Ecosystems

Abstract

Although constructing ecosystem food web structures using stable isotopes yields reliable information with high inherent value in terms of accuracy and efficiency, acknowledging that this approach has several limitations is crucial. The central theme of this thesis revolves around the ongoing efforts to address these challenges. This study introduces a novel approach for reconstructing the food web structure through various attempts, such as employing compound-specific isotope analysis using the nitrogen stable isotope ratio of amino acids (CSIA-N-AAs). In addition to the potential impact of this reconstruction approach on studies related to the bioaccumulation of contaminants, this study highlights the need to re-evaluate existing biological indices. Within this context, this study conducted a comprehensive analysis of chemical substances such as siloxanes and heavy metals such as mercury (Hg) in representative rivers of Korea, including the Geum, Han, and Yeongsan Rivers, in 2020 and 2021. At the study sites, the multi-media distribution and biological fate of 19 siloxanes were determined using the traditional trophic magnification factor (TMF). The factor is used to calculate the trophic position (TP) of organisms using N-AAs before and after rainfall in areas influenced by wastewater treatment plant (WWTP) discharge. A precise understanding of the food web structure is essential for a comprehensive investigation into the biological fate of pollutants in complex freshwater ecosystems. Traditional TMF serves as a valuable tool for environmental risk assessment (ERA), providing significant insights into the overall fate of contaminants in aquatic ecosystems. However, its accuracy can be compromised due to its lack of consideration for interactions among organisms. To address this limitation, a novel concept, termed the biomagnification factor′ (BMF′) has been introduced. This factor is calculated by combining the source isotopes (bulk δ13C and AAs δ15N) and Bayesian mixing models (MixSIAR package in R). BMF' represents a novel index that considers both the difference in TP between predators and their diet sources and the contribution of the diet source to the predator. It considers interactions among organisms that were previously overlooked while using traditional BMF and TMF calculation formulas. Consequently, this study provides insights into the biotransfer characteristics of Hg by accurately determining the TP of fish in a complex urban freshwater ecosystem and estimating the contribution of prey to predators. Therefore, these findings enhance biomonitoring techniques for ERA. Accurate TP measurements of organisms provide valuable information for evaluating the rate of pollutant bio-transfer as TP increases, playing a central role in monitoring environmental pollution using bio-indicators. These measurements correct for variations in pollutant levels due to differences in feeding habits within the species by TP. Calculating the TP of seabirds poses challenges, given their extensive migration ranges and diverse feeding habits encompassing both aquatic and terrestrial food sources. Black-tailed gulls (BTG), top predators inhabiting East Asian seas, serve as valuable indicator organisms for assessing pollutant bioaccumulation. In this study, a past environmental pollution was reconstructed by analyzing the TP and Hg concentrations in BTG eggs collected over a decade from the Baengnyeongdo, Hongdo, and Ulleungdo Islands situated in the Korean Seas. To achieve this, the integrated approach was presented employing multi-mixing trophic discrimination factor (multi-mixing TDF) and mixing β to calculate the TP of BTG and their eggs. This approach accounts for their transition across multiple food chains as they change habitats during breeding and wintering seasons. The TP of BTG eggs ranged from 3.3 to 4.0, and the seasonal and regional distributions of TP-corrected Hg concentrations exhibited differences compared with the distribution before TP correction. Therefore, this integrated approach to calculating the TP of seabirds is a valuable tool for monitoring pollutant concentration distributions in past environments using archived seabird eggs. In addition to molecular-level stable isotope ratio analysis, which is the central technique of this study, the structure of the TP equation is also an important factor for accurate TP calculations. To address the issue of TP underestimation resulting from the TDF compression phenomenon observed in higher trophic organisms, which remains a challenging task in the study field of stable isotope ecology. A flexible TDF based on the δ15N of organisms, rather than a constant TDF, was developed in this study. The relationship between TDF and TP of organisms was identified through a meta-analysis of datasets from controlled feeding experiments. Building on this insight, a Scaled AAs TDF model was developed, wherein the TDF gradually decreases in accordance with the δ15N of consumer. This scaled AAs TDF, combining high-quality data production through N-AA analysis technology and data modeling, is expected to offer a potential solution to TP underestimation caused by the use of constant TDF. In conclusion, this thesis introduces several innovative approaches to enhance the accuracy of understanding the food web structure and evaluates their contribution to assessing the biological fate of pollutants. Furthermore, a food-web-based biomagnification factor was introduced from an ecological perspective to improve the accuracy of biological indices for pollutants.|안정동위원소를 활용한 생태계 먹이망 연구는 정확성과 효율성 측면에서 가치 있는 정보를 제공하지만, 여전히 겪고 있는 여러 한계를 인식하는 것이 중요하다. 이러한 제한 사항을 개선하려는 지속적인 노력이 본 연구의 핵심 주제이다. 이를 위해, 분자 수준의 아미노산 질소안정동위원소비 분석법(compound-specific isotope analysis using nitrogen stable isotope ratio of amino acids, CSIA-N-AAs)을 이용한 다양한 시도를 통해 먹이망 구조를 새로운 방식으로 재구성하였다. 더 나아가, 이러한 정확한 먹이망 구조의 재구성이 오염 물질의 생물 축적 연구에 미치는 잠재적인 영향을 탐구하며, 기존의 생물학적 지표를 재평가해야 할 필요성을 제기하였다. 본 연구에서는 대한민국의 대표적인 강인 금강, 한강 및 영산강의 수생태계 내 먹이망구조를 구축하고 환경 다매체의 오염물질(실록산과 수은) 농도를 분석하였다. 특히, 하수처리장 배출수의 영향을 받는 지역에서 2020년과 2021년 강우 전후 19종의 실록산의 분포를 파악하고, N-AAs를 이용하여 생물의 영양단계(trophic position, TP)를 정확하게 산출하였다. 전통적인 영양단계 축적계수(trophic magnification factor, TMF)를 사용하여 실록산의 담수 먹이망 내 생물학적 거동을 파악함으로써 실록산의 먹이 사슬 전이 특성을 명확히 하였다. 복잡한 담수 생태계에서 오염물질의 생물학적 거동을 종합적으로 조사하기 위해서는 먹이망 구조에 대한 정확한 이해가 선행되어야 한다. 전통적인 TMF는 환경 위해성 평가(environmental risk assessment, ERA)를 위해 유용한 도구로 사용되어 수 생태계 내 오염물질의 전반적인 거동에 대한 중요한 통찰력을 제공하지만, 개체 간 상호 작용을 고려하지 않기 때문에 정확성이 손상될 수 있다. 이 문제를 해결하기 위해 생물의 Bulk δ13C 및 AAs δ15N가 Bayesian mixing models (MixSIAR package in R)에 결합되어 산출되는 새로운 개념의 생물확대계수(biomagnification factor′, BMF′)가 개발되었다. BMF′는 포식자와 먹이원 사이의 TP 차이와 포식자에 대한 먹이원의 기여도가 모두 적용된 새로운 지표다. 이 접근 방식은 기존 BMF 및 TMF 산출 식에서 간과된 개체간 상호작용이 고려된 것이다. 따라서, 본 연구에서는 복잡한 도시 담수 생태계에서 어류의 TP를 정확하게 결정하고 포식자에 대한 먹이 기여도를 추정함으로써 수은의 생물 전이 특성을 명확히 하였고, 이를 통해 ERA를 위한 개선된 생물영향평가 기법을 제공하였다. 생물의 TP를 정확하게 측정하는 것은 TP의 증가에 따른 오염물질의 생물 전이 속도를 평가하는 유용한 기법을 제공하는 것뿐만 아니라, 종 내 식습관차이에 의한 오염물질 농축 수준을 TP로 보정하여 지표 생물을 이용한 환경오염을 모니터링하는 데에 중추적인 역할을 한다. 우리나라를 포함한 동아시아 해역에 서식하는 괭이갈매기는 상위 포식자로 오염물질의 생물 축적을 평가하는 유용한 지표생물이다. 본 연구에서는 우리나라 서, 남, 동해 섬인 백령도, 홍도 및 울릉도에서 약 십년 간 수집한 괭이갈매기의 알의 TP 및 수은 농도를 분석하여 과거 환경 오염도를 복원하고자 하였다. 이를 위해 번식기와 동절기에 서식처를 바꾸면서 여러 먹이사슬에 걸쳐 있는 괭이갈매기의 TP 산출을 위한 다중-혼합 영양단계 분별계수(multi-mixing trophic discrimination factor, multi-mixing TDF) 및 혼합 β (mixing β)를 적용하는 통합 접근 방식이 처음으로 제안되었다. 괭이 갈매기 알의 TP 보정된 수은 농도의 시기 및 지역별 분포는 TP 보정 전 분포와 비교하여 차이를 보였다. 바닷새의 TP 산출을 위한 본 연구의 통합적 접근법은 바닷새 알을 이용한 과거 환경 내 오염물질 농도 분포를 모니터링하는 수단으로 유용하게 활용될 것이다. 본 연구의 중심 기술인 분자수준의 안정동위원소비 분석뿐만 아니라 TP 산출 방정식의 구조 또한 정확한 TP 계산에 중요한 요소이다. 안정동위원소 생태학 연구 분야에서 여전히 도전적인 과제로 남아있는 상위 영양 생물에게서 관찰되는 TDF 압축 현상으로 인한 TP 과소평가 문제를 해결하기 위해, 본 연구에서는 N-AAs 분석기술을 통한 높은 품질의 데이터 생산과 데이터 모델링이 결합된 Scaled AAs TDF 모델이 개발되었다. 전체적으로, 본 연구는 생태계 먹이망 구조를 보다 정확하게 파악하기 위한 여러 접근법을 제안하며, 이것이 오염물질의 생물학적 거동을 평가하는 데에 얼만큼 기여하는지를 평가했다. 또한, 생태학적 관점에서 먹이망 기반의 생물농축계수를 개발하여 오염물질의 생물 영향 평가 지표에 정확성을 제고하였다.